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Institut de
Recherche sur la
Biologie de l'
Insecte
 
 
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Ecologie Fonctionnelle

Evolution et Signification Adaptative du mode de vie Endophyte chez les Insectes.


D. Giron, G. Dubreuil, E. Huguet, J-P. Christidès, H. Zhang, N. Faivre, A. Guiguet

Soutien financier: Projet Région Centre 201400094521 InsectEffect


La nutrition est la clef de voûte de la plupart des interactions entre les organismes. Avec plus de 4 millions d'espèces estimées, les insectes représentent un des succès évolutifs les plus significatifs dans le monde vivant. L’origine de ce succès a été attribuée notamment à la formidable diversité de leurs régimes alimentaires, dont la phytophagie (consommation d’aliments végétaux) est le plus commun. La capacité des insectes phytophages à consommer des ressources végétales semble donc être une raison majeure de leur succès évolutif et repose sur leurs aptitudes à mettre en place des mécanismes fins de régulation de leur alimentation. En effet, un des problèmes majeurs auxquels doivent faire face les insectes phytophages est la qualité sub-optimale des plantes en tant que ressource alimentaire. Cette inadéquation nutritionnelle repose à la fois sur la faible teneur des plantes en nutriments essentiels, tels que les composés azotés, la forte concentration en composés structuraux indigestes, comme la cellulose et la lignine, ainsi que l’existence de mécanismes de défense se traduisant en particulier par la production d’une variété de composés secondaires à effets toxiques, inhibiteurs de digestion, ou anti-appétants.


Face à ces contraintes, les insectes phytophages ont donc mis en place tout un ensemble de stratégies adaptatives pour réguler leur alimentation, notamment des adaptations comportementales (régulations pré-ingestion : e.g. taille et fréquence des repas, alternance de substrats alimentaires) et/ou physiologiques (régulations post-ingestion : e.g. détoxification, excrétion, stockage). Une stratégie alternative consiste en une association avec un ou des partenaires symbiotiques privilégiés apportant de nouvelles capacités métaboliques codées par des gènes inexistants chez l’insecte. Cependant, certains insectes ont développé une autre stratégie consistant à manipuler la source alimentaire pour l’adapter à leurs besoins nutritionnels. Des partenaires symbiotiques sont par ailleurs susceptibles de jouer parfois un rôle clés dans ces capacités de manipulation. Ce type de manipulations métaboliques et anatomiques du végétal a été mis en évidence plus particulièrement chez certains insectes spécialistes ayant une interaction étroite et durable avec leur plante hôte (regroupés sous le terme générique "insectes endophytes") comme les insectes inducteurs de galles et pseudo-galles, et plus récemment chez les insectes mineurs de feuilles.




En raison de leur interaction étroite, prolongée et très souvent hautement spécifique avec la plante hôte, les insectes manipulateurs de plantes constituent un modèle privilégié pour aborder les mécanismes à la base de la phytophagie. Une association étroite facilite en effet l’évolution de dialogues biochimiques entre les insectes et les plantes pouvant aboutir à des modifications physiologiques et éventuellement anatomiques profondes du matériel végétal.


Notre approche intégrative nous a permis de mettre en évidence les mécanismes impliqués dans les relations intimes entre un lépidoptère mineur de feuilles Phyllonorycter blancardella et sa plante hôte.Plus particulièrement, le phénomène d’île-verte est conditionné par l’accumulation au sein des tissus minés d’une grande quantité de cytokinines entrainant une signalisation active chez la plante hôte. L’induction de ce phénotype par certains insectes mineurs est de première importance écologique pour l’insecte car il permet à la larve de maintenir un environnement nutritif favorable dans un contexte automnal dégénératif mais également de réduire l’expression des défenses végétales, en particulier les composés phénoliques. Nos travaux mettent également en évidence une interaction étroite entre le lépidoptère mineur P. blancardella et ses bactéries endosymbiotiques induisant ainsi une modification profonde du métabolisme primaire et secondaire de la plante hôte au profit de l’insecte. L’identification de Wolbachia comme partenaire clé de cette association et d’autres associations plantes-insectes mineurs ainsi que l’identification de mécanismes physiologiques et moléculaires impliqués ouvrent des perspectives considérables tant au niveau physiologique qu’évolutif. L’ensemble de nos résultats suggère en effet que Wolbachia
pourrait être considéré comme un symbionte mutualiste ayant joué très vraisemblablement un rôle dans l’adaptation des insectes mineurs à leur plante hôte et, plus généralement, dans l’évolution des interactions plantes-insectes. Par ailleurs les énormes similitudes qui semblent émerger entre les insectes mineurs et galligènes laissent présager des homologies ou des convergences évolutives dans les modes d’exploitation du végétal par ces deux groupes d’organismes nécessitant une révision de cette guilde trophique, de sa caractérisation et potentiellement de son origine évolutive. Enfin, le rôle de la médiation bactérienne dans les interactions plantes-insectes ouvrent la voie vers des analyses comparatives entre phytopathologie et phytophagie poussant à un rapprochement de ces 2 communautés scientifiques et offrant la possibilité d’aller du fondamental à l’opérationnel en implémentant les résultats acquis dans des stratégies d’agriculture durable.



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